Hoje, as ruínas da abadia de Holyrood se vêem do lado norte do Palácio de Holyroodhouse, no final do que se chama a milha real ou Royal Mile em Edimburgo.
David I da Escócia (1080-1153) a fundou em 1128. Tornou-se parte importante da vida dos reis escoceses, que preferiam alojar-se na abadia do que no frio castelo de Edimburgo. Foi construída para os cônegos regulares de Santo Agostinho, os chamados frades brancos, talvez vindos de St. Andrews, em agradecimento por ter escapado milagrosamente dos cornos de um javali ao caçar perto de Edinburgh no dia da Santa Cruz.
Preservava-se na igreja, num relicário de ouro, o fragmento da Verdadeira Cruz trazido da abadia de Waltham por sua mãe, Santa Margarida, conhecido como the Black Rood of Scotland . Na batalha de Neville's Cross, em 1346, o fragmento caiu nas mãos dos ingleses sendo guardado na catedral de Durham, mas desapareceu na Reforma.
O primeiro abade foi Alwyn, confessor do Rei, que renunciou em 1150. Um seu selo de 1141, que representa uma igreja cruciforme, é guardado nas Newbottle Charters. O 29º e último abade católico foi Roberto, filho bastardo de Jaime V da Escócia, protestante em 1559, que casou e trocou o abaciato com Adão, bispo de Orkney. Adão renunciou em 1581 e John (depois feito Lord Holyroodhouse) foi o último a ter o título de abade.
Entre os benfeitores, em quatro séculos: David I da Escócia e David II da Escócia; Roberto, Bispo de St. Andrews; Fergus, senhor de Galloway.
No século XIV, houve duas invasões inglesas: a abadia foi pilhada pelo exército de Eduardo II de Inglaterra em 1322 e incendiada em 1305 por homens de Ricardo II de Inglaterra mas logo restaurada.
Nela nasceram em 1430 os filhos gêmeos de Jaime I da Escócia, dos quais o caçula o sucedeu como Jaime II da Escócia. Maria de Gueldres, esposa de Jaime II, foi coroada na igreja abacial em 1449. Vinte anos depois, nela Jaime III da Escócia casou com Margarida da Dinamarca.
A partir do século XV foi residência dos reis, e Jaime V da Escócia nela gastou muito em reparos e acréscimos. Em 1547 o convento, coro, capela e transeptos da igreja foram destruidos pelos comissários do Protetor Somerset, e 20 anos depois a "rascal multitude" de John Knox saqueou o interior da igreja.
O segundo e o terceiro casamentos de Maria Stuart tiveram nela lugar, assim como fatos trágicos de seu reino. Circa 1670 o palácio vizinho foi praticamente reconstruido por Carlos II de Inglaterra. Jaime II de Inglaterra mandou restaurar a nave da Igreja ao culto católico e como capela dos Cavaleiros do Cardo, mas teve que abandonar o reino um ano depois.
O teto da nave ganhou abóbada de pedra em 1758, mas caiu pouco depois e o que sobra hoje da famosa igreja da abadia são as ruínas da nave sem teto, da mais pura arquitetura intitulada Early English com restos de trabalho anterior normando.
Jaime II da Escócia (1430 - 1460) nasceu na abadia e nela casou, assim como Jaime III da Escócia (1452-1488), James IV da Escócia (1473 - 1513) e Maria Stuart (1542 - 1587).
Nela foram coroados Jaime V da Escócia (1512 - 1542) e Carlos I de Inglaterra (1600 - 1649).
Nela foram sepulrados David II da Escócia (1324 - 1371), Jaime II da Escócia, Jaime V da Escócia e Henrique Stuart, Lord Darnley (1545 - 1567).
Como outras igrejas, a abadia foi seriamente afetada durante a Reforma e apesar de restaurada e de ter recebido teto novo em 1758, este colapsou em 1768 e a igreja foi abandonada.
Há numerosos monumentos no recinto, que incluem a sepultura de Sir John Sinclair of Ulster (1754 - 1835) e memorials ao conde ou Earl of Strathmore, os Chefes do clã MacDonald of Clanranald, os condes ou Earls of Caithness, os condes ou Earls of Selkirk, a condessa de Cassillis e os Lords Sempill.